À la fin de ses études, il est nommé professeur au conservatoire de Moscou, devenant certainement l’un des plus jeunes professeurs jamais engagés. Il vit plusieurs années dans la capitale où il fait la connaissance de Piotr Ilitch Tchaïkovski. Dans sa classe sont passés deux futurs très grands compositeurs : Rachmaninoff et Scriabine. Puis il démissionne et part pour Saint-Pétersbourg où, recommandé par Balakirev lui-même, il prend sa suite à la tête de la chapelle impériale. Mais il quitte à nouveau son poste pour diriger le chœur du comte Scheremetiev, une situation stable dotée d’une pension de 6000 roubles (ce qui représente un bon salaire).

À quarante ans, il décide de se consacrer à sa carrière de compositeur, de pianiste et de chef d’orchestre, et quitte la chapelle impériale. Rimski-Korsakov rapporte dans son ouvrage Ma Vie (1909) qu’Arenski a toujours mené une vie désordonnée, participant à des soirées trop arrosées, et s’adonnant aux jeux de cartes. Il fait même état d’une crise de folie... Alcoolique, Arenski meurt de tuberculose en 1906 à quarante-cinq ans, dans un sanatorium.

Malgré sa vie dissolue, Arenski a eu une activité créatrice prospère. Son style se trouve à la charnière de l’influence des romantiques Rimski-Korsakov et Tchaïkovski, et du langage harmonique devenu plus complexe de la nouvelle génération qu’il a d’ailleurs contribué à former, celle de Scriabine et Rachmaninoff. Il lui sera parfois reproché de n’avoir pas su créer son univers personnel. Pourtant, il a vite obtenu du succès, notamment avec son premier opéra Un Songe sur la Volga (1891) duquel le folklore n’est pas exclu. Il aura moins de chance avec le second, Raphaël (1894), puis avec Nal et Damayanti (1904), composé d’après l’épopée indienne Mahâbhârata. De la musique symphonique, on peut retenir les Variations sur un thème de Tchaïkovski, pages devenues populaires. Mais c’est certainement dans sa musique de chambre, reconnue comme de tout premier plan, que son talent s’est le mieux exprimé. Certains qualifient le style plus tardif d’Arenski de « style de salon ». Sans pousser la critique si loin, on peut lui reconnaître une certaine facilité, loin d’être déplaisante.